Quand il apprend qu'il est le fils de Satan, et que son père adoptif s'est sacrifié pour le sauver, Rin décide de devenir exorciste à son tour. Mais comment gagner la confiance des autres quand on peut, en dégainant simplement son épée, libérer une puissance infernale ?

Sous l'oeil attentif de son frère Yukio, Rin poursuit son apprentissage du métier d'exorciste. Mais au cours d'un stage spécial censé préparer les étudiants à l'examen d'été, de puissantes entités démoniaques parviennent à s'introduire sur les lieux !

Rin et ses camarades aspirants exorcistes sont chargés de traquer un fantôme qui hante un parc d'attractions. Amaimon, "roi de la terre", profite de l'occasion pour passer à l'action. Il attaque Rin et lui subtilise le kômaken, le sabre conjuratoire que lui avait remis Shirô, son père. Ses flammes bleues jaillissent alors dans un flux incontrôlable...

Rin et ses camarades participent à un camp d'entraînement qui déterminera s'ils sont aptes ou non à prendre part à des missions réelles. L'objectif de l'exercice est tout simple : rapporter au camp de base une lanterne. Mais elle s'avère si énorme que pour espérer la transporter, il faut abandonner l'idée de compétition et s'entraider ! Rin prend alors conscience de l'importance d'avoir des amis pour le soutenir, sans se douter que l'intriguant Méphisto complote encore dans son dos...

"L'oeil gauche de Fujô-ô", une entité démoniaque qui a fait des milliers de morts au milieu du XIXe siècle, a été dérobé au sein de l'Académie ! Rin et Yukio, appelés sur place, se lancent alors à la poursuite du voleur, qui n'a pas hésité à prendre en otage un enfant sans défense pour couvrir son échappée... Mais ce qu'ils vont découvrir va les entraîner dans leur plus terrible aventure à ce jour.

Le débat qui a lieu lors d'un assemblée de la secte Myôda accable le père de Ryûji, Tatsuma Suguro, sur qui se portent désormais tous les soupçons. A la fois furieux et désireux d'élucider cette affaire, Ryûji décide de mener sa propre enquête. Sous son regard hagard, le véritable traître ne tarde pas à se démasquer !